Los primeros indicios de población en la zona de Colmenar de Oreja se remontan a la II Edad del Hierro, con asentamientos carpetanos en cuevas sobre las terrazas del río Tajo​. En el año 220 a.C. la Vega del Tajo fue escenario de la Batalla del Tajo, en la que Aníbal Barca derrotó a una coalición de pueblos carpetanos, olcades y vacceos tras cruzar furtivamente el río por un vado que desde entonces se llamó Vado de Aníbal.

Con la posterior conquista romana, el territorio se reorganizó: Julio César distribuyó las fértiles tierras de la vega entre veteranos de sus legiones, formándose villas rurales (vici) entre las cuales destacó Aurelia, una ciudad romano-visigoda establecida junto al Vado de Aníbal​. Colmenar de Oreja nació entonces como un pequeño asentamiento dependiente de Aurelia, dedicado a la apicultura (de ahí su nombre, “colmenar”) y especialmente a la extracción de piedra caliza, actividad probada por el hallazgo de un ara romana de piedra local fechada en el siglo I–II d.C.​ Tras la caída del Imperio romano y el período visigodo, Aurelia declinó pero la presencia humana continuó en la zona durante la Antigüedad tardía.

En el siglo X, durante la dominación musulmana de la meseta, los omeyas fortificaron la región construyendo varias alcazabas estratégicas a lo largo del Tajo. Hacia esta época se erigió el castillo de Aurelia, posteriormente conocido como castillo de Oreja, en los escarpes junto al antiguo emplazamiento de Aurelia​. Este castillo formaba parte de una línea defensiva junto con otras fortalezas cercanas, como Alarilla (en Fuentidueña de Tajo) y Alboer (en Villamanrique de Tajo)​. La fortaleza de Oreja adquirió gran importancia estratégica, controlando el paso del río y la comarca circundante. Su posesión sería disputada intensamente en los siglos siguientes, convirtiéndose en pieza clave durante la Reconquista cristiana.

En el siglo XI con el avance de los reinos cristianos, el castillo de Oreja fue objetivo de incursiones en el siglo XI. Según las crónicas, tras la conquista de Toledo (1085) por Alfonso VI de Castilla, la princesa andalusí Zaida (viuda del príncipe de Sevilla muerto en 1091 defendiendo Córdoba) buscó protección en la corte castellana​. En un episodio legendario, Zaida ofreció a Alfonso VI los castillos arrebatados por su suegro al rey moro de Toledo –entre ellos Oreja– a cambio de tomarla por esposa​. Gracias a esta alianza romántica, Oreja quedó brevemente en manos cristianas, pero la victoria almorávide en la batalla de Uclés (1108) revirtió la situación, retornando la fortaleza al dominio musulmán​. Estos intentos fallidos anticiparon la campaña definitiva que llegaría en el siglo siguiente.

El siglo XII marcó el triunfo cristiano en la zona. En 1139, el rey Alfonso VII de León y Castilla sitió y conquistó personalmente la ciudad de Aurelia y su castillo de Oreja, tras duros enfrentamientos​. Como resultado, ese mismo año el 3 de noviembre otorgó el Fuero del Castillo de Oreja, una carta de privilegios para repoblar la región, cuya relevancia fue tal que sirvió de modelo para fueros posteriores, como los de Toledo y Madrid​. Este fuero estableció el término jurisdiccional de Oreja y asentamientos vecinos, sentando las bases legales del territorio. Años después, en 1171, el rey Alfonso VIII entregó la jurisdicción de la zona incluyendo el castillo de Oreja y aldeas circundantes a la Orden de Santiago, dentro de la Encomienda de Oreja​.

Bajo la administración santiaguista, Colmenar (entonces un pequeño caserío) cobró importancia: la política de la Orden de agrupar población en núcleos mayores, hizo prosperar enormemente a Colmenar, en detrimento de las aldeas de Castellanos, San Miguel, San Pedro, etc., que acabaron desapareciendo. De este modo, a finales del siglo XII Colmenar de Oreja emergía ya como uno de los principales poblados cristianos de la comarca, protegido por la Orden militar.

Durante el siglo XIII, Colmenar de Oreja se consolidó bajo el dominio de la Orden de Santiago como cabecera efectiva de la encomienda. Al desaparecer o decaer los pequeños núcleos vecinos, Colmenar atrajo población y recursos, beneficiándose de su fértil vega y de las rutas que pasaban por el antiguo vado del Tajo. La Orden de Santiago impulsó la agricultura y mantuvo la fortaleza de Oreja como bastión en la frontera sur de la Extremadura castellana (límites del reino de Castilla). Aunque la convulsa historia peninsular continuó con episodios de conflictos entre reinos cristianos y nuevas incursiones almohades hasta la batalla de Las Navas de Tolosa (1212), Colmenar de Oreja no aparece como escenario directo de batallas en esta época, lo que permitió un desarrollo relativamente estable. Hacia finales del siglo, la villa que todavía se encontraba subordinada al castillo de Oreja, había crecido en importancia económica gracias a sus canteras de piedra y campos de cereal, sentando las bases de su identidad agrícola-ganadera que perduraría siglos.

En el siglo XIV, Colmenar de Oreja permaneció fielmente bajo la administración de la Orden de Santiago, consolidándose como núcleo principal de población en la comarca tras la desaparición de las aldeas menores. Durante esta centuria, en plena Baja Edad Media, la villa continuó su vocación agraria y artesana sin grandes sobresaltos registrados en las crónicas. A diferencia de otros puntos de Castilla, Colmenar no fue epicentro de conflictos dinásticos ni guerras fronterizas en este siglo, lo que le permitió afianzar su tejido social. Al finalizar la Edad Media, Colmenar de Oreja ya estaba bien establecido como villa agrícola dentro de los dominios santiaguistas, allanando el camino para su protagonismo en la siguiente centuria con la llegada de la monarquía Trastámara.

El siglo XV trajo cambios políticos destacados. En 1468, tras los famosos Toros de Guisando, el rey Enrique IV de Castilla fijó su corte temporalmente en Colmenar de Oreja​, por este hecho, y buscando afianzar su autoridad en la región, Enrique IV concedió a Colmenar el título de Villa, elevando su estatus jurisdiccional​. La presencia de la corte real impulsó la actividad local: se dice que tanto Enrique IV como la princesa Isabel (futura Isabel la Católica) firmaron aquí numerosos decretos, quedando la villa ligada a los acontecimientos previos a la Guerra de Sucesión Castellana​.

En la iglesia de Santa María la Mayor de Colmenar, el conde de Tendilla llegó a clavar en 1470 un manifiesto en favor de Juana la Beltraneja, mientras que los partidarios de Isabel y sus detractores negociaron una efímera paz en las Vistas de Colmenar de Oreja​. Estos episodios señalan la importancia estratégica de Colmenar en la política castellana de la época, sirviendo de refugio real y lugar de acuerdos en el convulso tramo final de la Edad Media.

En el siglo XVI, Colmenar de Oreja pasó de manos de la Orden de Santiago a convertirse en un señorío laico. En 1540, el emperador Carlos V cedió la villa y el castillo de Oreja a Diego de Cárdenas y Enríquez (I duque de Maqueda), nombrándolo Primer Señor de Colmenar de Oreja cambio de otras tierras​. Este hecho supuso el fin de varios siglos de tutela de la Orden de Santiago y el inicio de la gestión por parte de la nobleza secular. Durante el siglo XVI, bajo los Austrias, la localidad experimentó mejoras urbanas y religiosas promovidas por la Corona y los señores locales. En 1517 se amplió la Iglesia parroquial de Santa María la Mayor y se reparó la antigua muralla medieval. Se impulsó la agricultura con obras hidráulicas: en 1572 se construyó el Caz de Colmenar y se pusieron en riego las huertas de la vega del Tajo, aumentando la producción agrícola​. Asimismo, la vida espiritual cobró relevancia con la fundación del Monasterio Franciscano de San Bernardino de Siena en 1570, que trajo frailes a la villa​. Al final del siglo, Colmenar de Oreja, ahora bajo un señorío aristocrático pero con apoyo real, prosperaba gracias a sus canteras de piedra y a sus campos, iniciando una etapa de esplendor que continuaría en el Barroco.

En el siglo XVII, la villa obtuvo un rango nobiliario mayor al transformarse el señorío en Condado. En 1625, el rey Felipe IV creó el Condado de Colmenar de Oreja, siendo su primer conde Bernardino Ayala Cárdenas y Velasco que a su vez era el VIII conde de Fuensalida. Bajo los condes, Colmenar de Oreja mantuvo su vitalidad económica y continuó embelleciéndose. Se completaron proyectos iniciados en el siglo anterior y se emprendieron otros nuevos. Por ejemplo, en 1685 se fundó el Monasterio de la Encarnación de monjas agustinas recoletas, dotando a la villa de otro importante centro religioso​. Uno de los hitos urbanos de la época fue el inicio de la construcción de la Plaza Mayor porticada en 1676, una gran plaza castellana asentada sobre un túnel de piedra, cuya edificación se prolongó hasta finales del siglo XVIII​.

La economía local siguió basándose en la agricultura cerealista, la vid y la ganadería, complementada por la extracción de la apreciada piedra de Colmenar que se usaba en construcciones de Madrid. A lo largo del Seiscientos, a pesar de las crisis generales de la Monarquía Hispánica, Colmenar de Oreja disfrutó de un cierto esplendor barroco a escala local: sus monumentos, su incipiente casco urbano monumental y su importancia agrícola la destacaban dentro de la región de Madrid.

El siglo XVIII fue una etapa de continuidad en el progreso de Colmenar de Oreja. Bajo los primeros Borbones, la villa siguió siendo un destacado centro agrícola en las proximidades de Madrid. Se concluyó la construcción de la Plaza Mayor en 1794, casi 120 años después de iniciada, convirtiéndola en una de las plazas castellanas porticadas más notables de la región​. La finalización de este gran espacio público en el que se encontraba el edificio del Ayuntamiento o Casa Consistorial y el antiguo Pósito, refleja la prosperidad alcanzada durante el siglo. Económicamente, Colmenar reforzó su vocación vitivinícola y artesana: ya en esta centuria se documenta la fabricación local de tinajas de barro (grandes vasijas) destinadas a almacenar vino​, preludiando la industria alfarera que florecería después. Asimismo, la producción de aceite de oliva fue notable; a mediados del siglo había más de 100 molinos de aceite en su término, indicador de la intensa actividad agraria de la villa​.

Hacia finales del setecientos, Colmenar de Oreja se perfilaba como una comunidad rural próspera y densamente poblada para su entorno, lo que la llevó a ser un escenario activo durante las convulsiones del siglo siguiente.

El siglo XIX trajo consigo tanto conflictos bélicos como cambios socioeconómicos. Durante la Guerra de la Independencia (1808–1814), Colmenar de Oreja vivió episodios de resistencia contra la ocupación napoleónica. En diciembre de 1808, un grupo de vecinos de Colmenar colaboró con habitantes de Chinchón en una emboscada contra soldados franceses: un guarda local desvió a las tropas invasoras hacia Chinchón y, al llegar a la plaza, dio la señal para atacarlos, resultando varios franceses abatidos por los paisanos a pedradas​. Este acto heroico, aunque terminó con la represalia y ejecución de los participantes, demostró el espíritu rebelde de la villa. Tras la guerra, con la reorganización territorial liberal, Colmenar de Oreja que formaba parte de la provincia de Toledo, quedó integrado en la nueva provincia de Madrid y dejó de depender jurídicamente del conde, al abolirse los señoríos. A lo largo del siglo XIX, la localidad experimentó una transformación económica impulsada por el despegue de la industria del vino y la alfarería. Sus bodegas tradicionales, muchas excavadas en roca, y la fabricación de tinajas de barro a gran escala impulsaron la economía local. De hecho, hacia 1891 la prosperidad alfarera llevó a contabilizar hasta 32 hornos de tinajas en el pueblo​, produciendo miles de vasijas para vino que se distribuían por toda España. Este auge industrial-artesanal, sumado a la riqueza agrícola con viñedos, cereales y olivos, convirtió a Colmenar de Oreja en uno de los municipios más poblados e importantes de la región, siendo hasta bien entrado el XIX el segundo municipio más poblado de la provincia de Madrid, solo por detrás de la capital, e incluso superaba en habitantes a muchas capitales de provincia de la época​.

Hacia finales del siglo, aunque Madrid y otras ciudades crecían más rápidamente con la industrialización, Colmenar mantenía su pujanza rural, preparándose para conectarse al mundo moderno con la llegada del ferrocarril. La fabricación tradicional de tinajones en Colmenar de Oreja que no eran sino enormes vasijas de barro, producidas en hornos artesanales, fueron clave en la elaboración y almacenamiento del vino, reflejando la simbiosis entre la alfarería y la viticultura en la economía colmenareta del siglo XIX.​

En el siglo XX, Colmenar de Oreja continuó adaptándose y modernizándose, sin perder su esencia agrícola-industrial. Un hito fundamental fue la llegada del ferrocarril el 25 de enero de 1903, cuando se inauguró un ramal del Ferrocarril del Tajuña que alcanzaba la localidad​. Este tren de vía estrecha, con estación propia en Colmenar, facilitó el transporte de viajeros y sobre todo de mercancías (vino, aceite, piedra y tinajas) hacia Madrid, impulsando durante décadas la economía local. Aunque este ferrocarril se mantuvo en servicio hasta los años 1950, su llegada marcó el inicio de una mayor conexión de Colmenar con los mercados regionales. En 1922, durante el reinado de Alfonso XIII, Colmenar de Oreja recibió el título de Ciudad, en reconocimiento a “los muchos méritos contraídos a lo largo de su historia” y coincidiendo con el apogeo de su industria y agricultura en esa época​. Este honor subrayó el orgullo histórico y la prosperidad de la localidad en el primer tercio del siglo. La segunda mitad del siglo XX trajo cambios en el modelo productivo como la elaboración artesanal de tinajas que declinó con la industrialización y nuevos envases, y muchas bodegas tradicionales dejaron paso a cooperativas modernizadas. No obstante, la ciudad supo conservar su patrimonio cultural y arquitectónico a pesar del paso del tiempo y de los avatares históricos como la Guerra Civil, que no dañó gravemente sus monumentos. Hacia finales de siglo, Colmenar de Oreja se integró plenamente en la Comunidad de Madrid (creada en 1983) y comenzó a valorizar su riqueza histórica como motor de desarrollo, sentando las bases para el florecimiento del turismo cultural y enológico.

En el siglo XXI, Colmenar de Oreja ha centrado sus esfuerzos en la puesta en valor de su legado y en la diversificación de su economía. En 2013 su casco urbano fue declarado Bien de Interés Cultural (con categoría de Conjunto Histórico) por la Comunidad de Madrid, reconociendo oficialmente el valor de su Plaza Mayor, iglesias, conventos y bodegas subterráneas históricas​, manteniendo viva su tradición vitivinícola, formando parte de la Denominación de Origen Vinos de Madrid, aportando vinos destacados de la subzona de Arganda producidos en sus bodegas locales​.

Igualmente perdura la fabricación artesanal de tinajas en algunas alfarerías para uso en crianza de vino, combinando técnicas ancestrales con el enoturismo moderno. A día de hoy, Colmenar de Oreja es una pequeña ciudad que conjuga historia y actualidad: sus calles y monumentos reflejan siglos de evolución, mientras su economía se apoya en la agricultura (viñedos y olivares), la industria alimentaria tradicional y un creciente sector turístico atraído por su patrimonio y sus afamados vinos. En síntesis, tras un largo recorrido histórico que abarca desde asentamientos carpetanos y fueros medievales hasta la era del ferrocarril y el turismo, Colmenar de Oreja ha sabido evolucionar y preservarse, llegando al presente como Ciudad Histórica dinámica y orgullosa de su pasado.